Constituée à partir de 1836, la collection dite Beaux-Arts forme un musée encyclopédique caractéristique des établissements fondés au 19e siècle. Le fonds comprend plus de 15 000 œuvres dont 400 peintures, 1600 dessins, 730 gravures, 600 armes, 750 céramiques et 200 objets d’ethnographie asiatique et africaine.
A cette collection se rajoute celle du musée-école de la Perrine, établissement original fondé par Adrien Bruneau en 1936. A la fois école d’initiation artistique et musée pédagogique, l’organisme dispensait un enseignement du dessin et des arts appliqués à partir de collections rassemblées par le fondateur en fonction du projet éducatif.
Aujourd’hui entièrement conservées en réserves, ces deux collections sont toujours étudiées et mises en valeur dans le cadre de prêts, de dépôts et d’expositions temporaires.